Ο ναός της Παναγίας Φανερωμένης, αφιερωμένος στην Κοίμηση της Θεοτόκου πρωτοκτίστηκε στην αμμώδη παραλία (την περίφημη Sabbionera Grande), στη νότια παρυφή του Αιγιαλού της Ζακύνθου (Borgo della Marina). Σύμφωνα με την παράδοση, τον 12ο ή 14ο αιώνα μ.Χ. βρέθηκε ανάμεσα σε υδρόφιλα φυτά (βουρλιές), ένα μικρό εικόνισμα της Παναγίας, που κρατούσε μπροστά της τον Χριστό (στον τύπο της Παναγίας της Νικοποιού). Η φανέρωση αυτή, προσέδωσε και το προσωνύμιο «Φανερωμένη» στο εικονισματάκι της Βρεφοκρατούσας Παναγίας. Αναφέρεται, ότι ως συνδετικό υλικό στη ζωγραφική είχε χρησιμοποιηθεί η κηρομαστίχη και θεωρούνταν έργο του Ευαγγελιστή Λουκά. Η θαυματουργή αυτή επαργυρωμένη εικόνα της Παναγίας κάηκε το 1953 και πριν από λίγα χρόνια ο ναός απέκτησε αντίγραφο της παλιάς εικόνας, ζωγραφισμένο από την αγιογράφο Αδαμαντία Καρατζά.

Από το 1524 μέχρι το 1633, διάφοροι εξέχοντες ιερείς γίνονταν κάτοχοι του ναού. Η βενετική κυβέρνηση το 1633 με Δογικό Διάταγμα (Dogale) παραχωρεί τον ναό με δικαίωμα πατρωνίας, ύστερα από αίτηση, σε σαράντα οικογένειες περιοίκων. Τα μέλη της αδελφότητας εξέλεγαν με ψηφοφορία τους Επιτρόπους (Προκουρατόρους), οι οποίοι διαχειρίζονταν τη διοίκηση του ναού, με τη σύμφωνη και πάντα κατά πλειοψηφία, γνώμη των Συναδέλφων. Με ψηφοφορία γινόταν η αναπλήρωση μέλους ενορίτη με δικαίωμα ψήφου, εκείνων των Συναδέλφων των οποίων εξέλειπαν οι κληρονόμοι.
Ο ναός ανακαινίστηκε μεταξύ των ετών 1644 – 1659, παίρνοντας τη σημερινή του μορφή, στον αρχιτεκτονικό τύπο της μονόκλιτης βασιλικής, με μπαρόκ αρχιτεκτονικό διάκοσμο. Το πυργοειδές καμπαναριό, το αρχαιότερο στο είδος του σήμερα στη Ζάκυνθο, θεμελιώθηκε το 1683 και αργότερα επισκευάσθηκε αρκετές φορές.
Το εξαίρετης λεπτουργικής τέχνης ξυλόγλυπτο και επιχρυσωμένο τέμπλο του ναού, σκαλίστηκε το 1659 από τον κρητικής καταγωγής ξυλογλύπτη Μανιό ή Μανέα Μαγγανιάρη. Ανήκει στην κατηγορία των λεγόμενων κρητοβυζαντινών τέμπλων, χωρισμένο σε τρεις ζώνες, με τον υπερμεγέθη Εσταυρωμένο και τα Λυπηρά να επιστέφουν την όλη κατασκευή. Σπουδαίοι αγιογράφοι, επίσης Κρήτες ή με κρητική καταγωγή, στόλισαν με τα έργα τους τον διάκοσμο του τέμπλου.

Ο Ηλίας Μόσκος το 1681 αγιογράφησε τη δεσποτική εικόνα της Κοίμησης της Θεοτόκου, ο Βίκτωρ το 1660 την Αποτομή του Προδρόμου, και ο Νικόλαος Καλλέργης το 1744 την εικόνα του Χριστού.
Κατά την περίοδο 1743 – 1753 εκτελούνται οι ξυλογλυπτικές εργασίες στο εσωτερικό του κυρίως ναού, σε σχέδια του ευγενούς πεπαιδευμένου Νικόλαου Κομούτου. Το διάστημα 1753 – 1760, ο ζωγράφος και στρατιωτικός (Cavalier) Νικόλαος Δοξαράς θα εκτελέσει τη ζωγραφική ιστόρηση σχεδόν όλου του εσωτερικού νεότερου ξυλόγλυπτου διάκοσμου του ναού. Ο Νικόλαος Δοξαράς ήταν υιός του επίσης ζωγράφου και Ιππότη Παναγιώτη Δοξαρά, ο οποίος θεωρείται ιδρυτής της νεοελληνικής ζωγραφικής.
Ο Νικόλαος Δοξαράς, ακολουθώντας τις σχεδιαστικές επιταγές του φίλου του Νικόλαου Κομούτου στην ξυλόγλυπτη μπαρόκ διακόσμηση, ζωγράφησε στην οροφή (σοφίτο ή ταμούζο) σε μεγάλες ελαιογραφίες, σκηνές από τον βίο της Θεοτόκου, τους τέσσερις Ευαγγελιστές και αγγέλους. Στους πλαϊνούς τοίχους, επάνω σε ξύλο με προετοιμασία, ιστόρησε Προφήτες και Ιεράρχες και στον γυναικωνίτη τις δέκα μορφές αγίων, με τον Χριστό ως Salvator Mundi στο κέντρο.
Ο ναός διέσωζε σημαντικά αργυρά καλλιτεχνήματα φερμένα από τη Βενετία καθώς και του Γεωργίου Διαμαντή Μπάφα, όπως ο αργυρός δίσκος (βατσέλι) του 1849 με σκαλισμένη στον ομφαλό την Κοίμηση της Θεοτόκου. Ακόμη, στον ναό βρίσκονταν ζωγραφικά έργα των Νικόλαου Κορωναίου, Ιερώνυμου Πλακωτού, Δημήτριου Νομικού, Δημήτριου Σταυράκη, Νικόλαου Κουτούζη και η εικόνα της Παναγίας Αμολύντου (1641), έργο του Εμμανουήλ Τζάνε, ευρισκόμενη σήμερα στο Βυζαντινό και Μεταβυζαντινό Μουσείο Ζακύνθου.

Η απόλυτη εναρμόνιση και ο εναγκαλισμός της κρητικής τέχνης του 17ου με αυτήν της Ζακύνθου του 18ου αιώνα, εφαρμόστηκε με τρόπο μοναδικό στον ναό της Φανερωμένης. Αυτός ήταν ο λόγος που όλοι οι επισκέπτες του νησιού, οι φιλότεχνοι και οι ιστορικοί της Τέχνης επισκέπτονταν τον συγκεκριμένο θρησκευτικό χώρο, για να θαυμάσουν τη σύζευξη της καλλιτεχνικής διαφορετικότητας και την καλλιτεχνική μεγαλοφυΐα των δημιουργών, χαρακτηρίζοντας τον ναό ως Παρθενώνα της Ζακύνθου.
Η εκκλησία ισοπεδώθηκε και κάηκε με τον καταστρεπτικό σεισμό του Αυγούστου του 1953. Τα ελάχιστα καλλιτεχνήματα που σώθηκαν βρίσκονται σήμερα στο Βυζαντινό και Μεταβυζαντινό Μουσείο Ζακύνθου και στον καινούργιο ναό. Στις 9 Ιουνίου 1959 τελέσθηκε αγιασμός της θεμελίωσης του νέου κτιρίου και χάρη στις χρηματικές δωρεές του Κράτους, του Δήμου Ζακυνθίων αλλά και ιδιωτών, καθώς και στις φιλότιμες προσπάθειες των Εκκλησιαστικών Συμβουλίων, ο ναός ξανακτίσθηκε, ακολουθώντας την προγενέστερη καλλιτεχνική διακόσμηση. Λιθοξόοι από το χωριό Γύρι αποκατέστησαν στην προτέρα μορφή την κύρια βόρεια όψη του ναού, συμπλήρωσαν τη δυτική πλευρά με λιθόγλυπτα ναού από το Σαρακινάδο (προσεισμικά η δυτική πλευρά επικοινωνούσε με το κελί του ιερέα) και οι εργασίες ολοκληρώθηκαν το 1966. Το σύγχρονο τέμπλο σκαλίστηκε από τον Γεώργιο Φαλιαρίδη, τη ζωγραφική διακόσμηση ανέλαβε εξ ολοκλήρου ο Ιωάννης Τσολάκος και τις επιχρυσώσεις των ξυλόγλυπτων η Μαρία Πλαίσα.